Ирина ухаживала за находящимся при смерти Иваном IV и делала все для того, чтобы Годунов не впал в глазах умирающего государя в немилость, несмотря на то, что бояре старались очернить Бориса. Интересно, однако, что Ирина Мстиславская, которая назначалась по завещанию Ивана Грозного женой царя Федора в случае отсутствия у них с Годуновой детей, в результате интриг Бориса похищена из дома отца и насильно пострижена в монахини.
В 1584 году Иван умер, и на престол взошел муж Ирины, Федор. Ирина стала царицей. К несчастью, она так и не смогла подарить Федору наследника. Их единственный ребенок, дочь Феодосия, родилась 29 мая 1592 года и умерла младенцем.
В общественно-политической жизни государства Ирина всегда была значимой фигурой. Она сильно отличалась от привычного образа царицы, проводившей почти все время в тереме. Напротив, Ирина участвовала в заседаниях Боярской думы и принимала иностранных послов.
Исследователи обнаружили ряд документов, где наряду с подписью царя Федора возникает и имя Ирины. К тому же известно, что царица переписывалась с королевой Елизаветой Английской, которая называла ее «любезнейшею кровною сестрою», и александрийским патриархом. Ирина прилагала усилия для того, чтобы Русская православная церковь стала патриархатом. Она посылала патриарху всевозможные дорогие подарки, и в июле 1591 года он прислал царице дары в ответ – часть мощей Марии Магдалины («от руки перст») и «венец царской золот, с каменьем и с жемчюги».
В январе 1589 года в Москву прибыл константинопольский патриарх Иеремия. Он собирался учредить в России патриаршую кафедру и поставить на нее первого русского патриарха – Иова. Ирина приняла Иеремию в Золотой царицыной палате. До нас дошло описание этого события руки епископа Арсения Елассонского, который сопровождал патриарха в Россию: «Тихо поднялась царица с своего престола при виде патриархов и встретила их посреди палаты, смиренно прося благословения. Вселенский святитель, осенив ее молитвенно большим крестом, воззвал: „Радуйся благоверная и любезная в царицах Ирина, востока и запада и всея Руси, украшение северных стран и утверждение веры православной!“».
Затем московский патриарх, митрополиты, архиепископы, епископы и все присутствующие благословили Ирину и произнесли ей приветственные речи. Царица выступила с ответной речью. После этой «прекрасной и складной», по словам епископа Арсения, речи Ирина, отойдя немного, стала снова между своим мужем, царем Федором, и братом Борисом. Это был первый случай публичного выступления российских государынь, известный нам по письменным источникам. Гости были потрясены богатым нарядом царицы. Арсений писал, что будь у него даже десять языков – и тогда он не смог бы рассказать обо всех богатствах Ирины. «И все это видели мы собственными глазами. Малейшей части этого великолепия достаточно было бы для украшения десяти государей».
После обмена приветственными речами Дмитрий Иванович Годунов передал обоим патриархам дары от цaрицы – по серебряному кубку и «бархату черному», по «две камки», по «две объяри и по два атласа», по «сороку соболей и по 100 рублей денег». Вручая богатые подарки, он сказал патриарху: «Великий господин, святейший Иеремия цареградский и вселенский! Се тебе милостивое жалованье царское, да молишь усердно Господа за великую государыню царицу и великую княгиню Ирину и за многолетие великого государя и о их чадородии». Иеремия благословил правительницу и помолился о том, чтобы Бог дал ей дитя. Когда всем остальным участникам приема тоже были вручены подарки, Ирина, «печальная о своем неплодии», вновь обратилась к патриарху и сопровождавшим его священнослужителям с просьбой усерднее молиться о даровании ей и царству наследника. После чего государь Федор Иванович и царица проводили патриархов до дверей Золотой палаты и еще раз приняли от них благословение.
Большинство историков полагают, что царь Федор был не способен к государственной деятельности, по некоторым данным, это был человек слабый здоровьем и умом. Он находился под опекой сперва сове та вельмож, а затем своего шурина Бориса Годунова, который фактически стал соправителем государства. В начале 1585 года Борис Годунов направил нескольких доверенных лиц в столицу Австрии на тайные переговоры с венским двором. По словам историков, «не рассчитывая на то, что Ирина Годунова сохранит трон после смерти мужа, Борис тайно предложил Вене обсудить вопрос о заключении брака между нею и австрийским принцем и о последующем возведении принца на московский трон. Правитель не видел иных способов удержать власть. Но затеянное им сватовство завершилось неслыханным скандалом. Царь Федор выздоровел, а переговоры получили огласку». Это событие нанесло сильный удар по репутации Бориса, однако он смог выпутаться.
В том же году Борис вызывает из Англии акушерку для помощи сестре. «Еще 15 августа 1585 года Борис прислал к Горсею своего конюшего с запиской, в которой настоятельно просил, чтобы доктор прибыл, „запасшись всем нужным“». Через Горсея же Борис обратился к лучшим английским медикам с просьбой осмотреть царицу Ирину и предложить подходящее лечение. Государыня за все время своего замужества довольно часто бывала беременна, но всякий раз неудачно разрешалась от бремени. Горсей пообщался с лучшими врачами в Оксфорде, Кембридже и Лондоне. Королеве Елизавете сказали, что царица Ирина уже на пятом месяце беременности, и попросили поспешить с исполнением ее просьбы. И вот, в конце марта 1586 г., Горсей получил от Елизаветы письма к царю Федору и вместе с королевским медиком и повивальной бабкой отплыл в Россию. Акушерка была задержана в Вологде. Замысел Бориса раскрылся, и это принесло ему много неприятностей. Ему пришлось приложить немало усилий и даже прибегнуть к хитрости, чтобы не допустить обсуждения этих событий в Боярской думе. Противники Годунова были взбешены тем, что Борис обратился за помощью к «иноверцам» и «еретикам». Сама мысль о том, что «еретическая дохторица» может быть причастна к появлению на свет православного царевича, приводила их в неистовство.
Позиции Ирины (и следовательно, позиции ее брата при дворе) были весьма сильными, и это вызвало негодование и зависть бояр, которые видели в ней верную помощницу Бориса Годунова. Последние неудачи Бориса только усугубляли ситуацию, и бояре стремились использовать зыбкое положение Годунова, чтобы окончательно избавиться от него.
В 1587 году был организован боярский заговор против Ирины. Заговорщики во главе с Дионисием, московским митрополитом и князем Шуйским, хотели, чтобы царь Федор оставил Ирину, которая не в состоянии подарить ему наследника. Они явились во дворец и подали Федору прошение, «чтобы он, государь, чадородия ради второй брак принял, а первую свою царицу отпустил во иноческий чин». По словам историков, «прошение равнозначно было соборному приговору: его подписали регент князь Иван Шуйский и другие члены Боярской думы, митрополит Дионисий, епископы и вожди посада – гости и торговые люди. Чины требовали пострижения Ирины Годуновой, а следовательно, и удаления Бориса. Выступление земщины носило внушительный характер». Однако Федор оказался категорически от того, чтобы разойтись с Годуновой. Они принял решительные меры против сторонников заговора. 13 октября 1586 года митрополит Дионисий был лишен сана, пострижен в монахи и сослан в Хутынский монастырь в Новгороде, крутицкого архиепископа Варлаама Пушкина заточили в новгородский Антониев монастырь, Василий Шуйский сослан в Буйгород.
