Незадолго до суда над святителем Филиппом Иоанн казнил вместе с Федоровым-Челядниным и рядом других видных бояр также и окольничего М.Колычева и троих его сыновей — родственников митрополита. Голову окольничего царь велел зашить в мешок и прислать святителю в Никольский монастырь. Эта расправа должна была устрашить Филиппа накануне задуманного судилища над ним. Однако, как повествует житие, Филипп с любовью облобызал главу убиенного сродника и передал ее обратно опричнику, принесшему царев «подарок», оставаясь по-прежнему невозмутимым. Святитель прекрасно понимал, что его ждет и, сделав свой нравственный выбор, смиренно ожидал мученического конца.
После возвращения комиссии в Москву, куда с Соловков были привезены Паисий и 10 других монахов-клеветников, состоялся собор, на котором над митрополитом был учинен суд. В нем помимо архиереев принимали участие и члены Боярской думы. Приговор собора явился позором для русского епископата той поры — все без исключения архиереи, присутствовавшие на соборе, безропотно согласились с заранее вынесенным по указке царя приговором о низложении праведного митрополита. Несмотря на очевидную нелепость обвинений в безнравственности и волховании, которые инкриминировались Филиппу, ни одни иерарх не дерзнул вступиться за оклеветанного святителя. Страх перед жестоким царем заставил епископов забыть о своей архиерейской совести и запятнать себя грехом соучастия в расправе над невинным.
Еще до вынесения окончательного приговора св. Филипп, полагая, что главная цель суда — его низложение, хотел прервать недостойный спектакль, объявив, что слагает с себя сан. Однако царю этого было недостаточно — он уже придумал сценарий, который должен был надолго запомниться всем и отбить у запуганных преемников митрополита охоту выступать против Опричнины и вообще перечить государю. Иоанн велел святителю совершить богослужение в Успенском соборе 8 ноября — в день св. архистратига Михаила. Едва лишь собрался народ, и митрополит начал богослужение, как в храм ворвались опричники во главе с А. Басмановым и Малютой Скуратовым. Басманов зачитал приговор суда, которым Филипп признавался виновным в «скаредных делах» и объявлялся низложенным. После этого Малюта сорвал с Первоиерарха святительские облачения. С оскорблениями и поруганием опричники бросили митрополита в простые сани и отвезли в «злосмрадную хлевину» — темницу в Богоявленском монастыре. Имеются свидетельства о том, что опричники предлагали казнить Филиппа через сожжение, но принявшие участие в неправедном суде архиереи все же убоялись дойти до такой крайности и упросили царя заменить казнь вечным заточением. Св. Филипп был отправлен отбывать его в тверском Отроче монастыре.
Уже через неделю после низложения св. Филиппа преемником ему был избран по указанию царя игумен Троице-Сергиева монастыря Кирилл. Митрополит Кирилл уже не решался вслух обличать царя и исправно молчал, несмотря на то, что в период его пребывания на митрополичьем престоле опричный террор в стране достиг невиданного прежде масштаба. Царь Иоанн казнил уже не отдельных подданных, не семьи, а подвергал разорению и казням целые города. Истребляя свою собственную страну, обезумевший от подозрений царь опустошил Коломну, Клин, Тверь, Вышний Волочок, Торжок и, наконец, Великий Новгород. Возможно, что и в этот раз причиной вспышки террора и репрессий стало обострение психическогой болезни царя под влиянием новых тягостных для него известий.
Прежде всего, на Грозного произвело сильное впечатление сообщение о перевороте в Швеции. Ранее там королевский престол занимал король Эрик XIV — тиран и безумец, который также погрузил свою страну в атмосферу террора и казней. Эрик был до крайности сходен с Иоанном тем, что также чрезвычайно опасался заговоров и даже просил у русского царя убежища, не на шутку решившись бежать из Швеции в Россию. Быть может, именно эти просьбы Эрика о предоставлении ему военной помощи или убежища в России позднее подвигли Иоанна Грозного на то, чтобы обратиться со сходной просьбой к английской королеве Елизавете Тюдор. В конце концов Эрик XIV был свергнут своими братьями и заточен, что было воспринято мнительным Иоанном как еще один повод для опасений и за свою дальнейшую судьбу. Вероятно, окончательно царя подкосил другой удар — в сентябре 1569 г. скончалась Мария Темрюковна, и он опять оказался вдовцом. Грозный считал, что и вторая его супруга стала жертвой бояр-отравителей. Пережитые волнения вновь взвинтили Иоанна до крайности, возбудив в нем еще большие подозрения и стремление предварить возможные удары со стороны врагов, действительных и мнимых. Прежде всего он решает окончательно расправиться со Старицкими. Уже через месяц после смерти царицы Иоанн умертвил князя Владимира Андреевича, его жену и даже 9-летнюю дочь. Вскоре участь сына разделила и старая княгиня Евфросинья Старицкая, ранее постриженная в монахини — ее уморили вместе с несколькими близкими к ней инокинями. Затем последовали казни и множества иных лиц, якобы причастных к заговору Старицких.
Результатом новой вспышки Иоанновой подозрительности стал опустошительный поход опричников на Новгород. Поводом для него послужил донос на новгородцев, будто бы вновь умысливших податься под власть Польско-Литовского короля. Подобные слухи, разумеется, не имели под собой никакой почвы — Новгород давно и прочно был привязан к Москве, от былого сепаратизма здесь не осталось и следа, да и сами новгородцы со времен Иоанна III почти все были московскими переселенцами. А более послушного — до раболепства — слуги, нежели Новгородский архиепископ Пимен, среди всего русского духовенства у Иоанна, пожалуй, не было. Тем не менее, царь поверил в новгородскую измену и жаждал наказать жителей города. Опричники, выслуживаясь, потакали подозрительности Иоанна, распаляли его мнительность, имея к тому же умысел поживиться за счет этой карательной акции. Есть данные о том, что уверенность Иоанна в новгородской измене укрепилась благодаря сфабрикованной в Польше подложной грамоте, составленной якобы от лица новгородцев, просившихся в подданство короля Сигизмунда II Августа.
Опричное воинство царя Иоанна выступило в поход на исходе 1569 г. Весь путь до Новгорода был сплошной чередой погромов и казней — опричники уничтожали на своем пути все города, селения и их жителей. Смысл этого кровопролития был в том, чтобы ни одна живая душа не успела предупредить новгородцев о приближении карателей. Была разгромлена и лежавшая на пути опричников Тверь. Здесь царь и его воинство остановились в Отроче монастыре, где уже около года находился в заточении св. Филипп (Колычев). Иоанн послал к низложенному митрополиту Малюту Скуратова за благословением на новгородский поход. Трудно понять, на что рассчитывал Грозный. Вероятно, пребывавший в мятежном состоянии духа царь хотел заручиться в этом предприятии поддержкой Филиппа потому, что теперь Иоанн подозревал в измене архиепископа Пимена — одного из главных врагов Филиппа. Однако низложенный Первосвятитель, разумеется, не стал сводить счеты с Пименом, но вновь обличал опричный произвол. Тогда Малюта задушил святителя подушкой. Выйдя от Филиппа, Скуратов объявил, что бывший митрополит умер от «неуставного келейного зноя». В тот же день — 23 декабря 1569 г. — тело Филиппа было поспешно погребено. Святитель Филипп был прославлен как священномученик в 1591 г., уже при сыне Грозного Феодоре Иоанновиче, который этой канонизацией стремился искупить грех отца. Мощи святителя Филиппа, перенесенные при святом патриархе Иове из Отроча монастыря на Соловки, были в 1652 г. привезены оттуда в Москву будущим патриархом Никоном и положены в Успенском соборе Кремля, откуда святителя некогда с бесчестьем изгнали опричники. Величайшее значение подвига святителя Филиппа заключается прежде всего в том, что он не убоялся обличать бесчеловечность, нечестие и деспотизм, преподносившиеся под видом православной монархии, тогда, когда вокруг царило всеобщее молчание. Митрополит Филипп не побоялся отдать за правду Христову и свою жизнь, и свое доброе имя.
Святитель Филипп стал отнюдь не единственной жертвой Иоанна Грозного среди духовенства. Во время карательных рейдов опричников погибло множество приходских священников, игуменов и монахов. Убиенных было столь много, что нередко Синодик опальных сообщает о них не поименно, а приводит лишь общее число погибших при совершении той или иной карательной акции. Особенно жестокому разгрому подвергся в январе-феврале 1570 г. Великий Новгород. Население древнего города, который не был разорен даже в страшные годы Батыева нашествия, теперь было почти наполовину истреблено своим же собственным государем. Террор в Новгороде был неслыханным по масштабу. При этом царь не только не пощадил новгородское духовенство, но начал расправу именно с него. Архиепископ Пимен, недавно оклеветавший и погубивший св. Филиппа, теперь должен был испить ту же чашу. Владыка был взят под стражу как изменник (безусловно, при всех своих отвратительных чертах он таковым не был) прямо на пиру, который архиепископ Новгородский давал в честь царя после литургии в Софийском соборе. Пимен по приказу царя был подвергнут публичному поруганию — его нарядили скоморохом и, посадив задом наперед на кобылу, отправили в Александрову Слободу. После расправы над архиепископом было казнено множество владычних бояр, дворян и слуг, обвиненных в заговоре. Были разграблены не только архиепископские казна и двор, но и сам Софийский собор, из которого опричники вывезли утварь, иконы и даже старинные медные врата (они доныне находятся в Троицком храме бывшей опричной столицы — Александровой Слободы).
